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Involvement of transglutaminase in ex vivo maturation of cornified envelopes in the stratum corneum

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Synopsis The cornified envelope (CE) is a thin insoluble structure enveloping corneocytes, and is essential for the barrier function of the stratum corneum (SC). Our previous studies revealed that immature CEs are detected in the outermost layer of SC of barrier-impaired epidermis including the face and in various inflammatory disorders, using a non-invasive method to evaluate CE maturity. However, factors attributable for immaturity of CEs are still unclear. The aim of the present study is to clarify whether immature CEs in the SC have the potential to mature. SC samples, in which immature CEs abundantly exist, were collected from the cheek of healthy volunteers by tape-stripping, and were incubated under the humidified air at 37 °C. Then, CE maturity was evaluated by staining with a combination of anti-involucrin and Nile red to detect involucrin antigenicity in the immature CEs and hydrophobicity in the mature CEs, respectively. incubation of the SC resulted in the conversion of immature CEs into mature CEs in terms of loss of involucrin antigenicity and acquisition of hydrophobicity. Application of buffer solutions of various pH onto the SC prior to incubation revealed that maturation of CEs was proceeded at range of pH 5–7, corresponding to intrinsic pH range within the SC. Chelating agents, ethylenediamine-N, N, N′, N′,-tetraacetic acid (EDTA) and ethyleneglycol bis(β-aminoethylether)-,,′,′-tetraacetic acid (EGTA), and thiol alkylating agents, -ethylmaleimide and iodoacetamide, inhibited the maturation. Labelled cadaverine as an exogenous substrate for transglutaminase (TGase) could be incorporated into CEs during maturation. Extractable involucrin-like protein detected in the SC samples before incubation concomitantly disappeared with CE maturation, suggesting incorporation of endogenous substrates into the CEs. These results obviously demonstrate that maturation of CEs was mediated by TGase activity in the SC, and that immature CEs found in the outermost face SC have potential to mature by cross-linking of endogenous CE precursors present in the SC. Reduction of environmental humidity during incubation of the SC resulted in marked suppression of maturation of CEs, and application of a moisturizer, glycerine, onto the SC replenished the suppression of maturation, suggesting that water content in the SC may affect the TGase reaction in the SC. Therefore, various factors, including a decrease in the water content in the SC, may account for impaired maturation of CEs in the face SC.

French
Résumé

L'enveloppe cornée (CE) est une structure fine et insoluble qui enveloppe les cornéocytes et qui est essentielle à la fonction barrière du stratum corneum (SC). Nos études antérieures, utilisant une méthode non invasive évaluant la maturité des CE, ont montré que des CE immatures sont détectées dans la couche superficielle du SC d'un épiderme dont la fonction barrière est altérée, comme sur le visage ou dans de divers désordres inflammatoires. Cependant, les facteurs responsables de cette immaturité restent obscurs. Le but de ce présent travail est de clarifier si des CE immatures dans le SC peuvent potentiellement devenir matures. Des échantillons de SC dans lesquels des CE immatures sont présentes en abondance ont été prelevées par stripping de la joue chez des volontaires sains et ont été incubées ex vivo sous air humidifiéà 37 °C. Leur maturité fut alors évaluée par colouration avec un mélange d'anti involucrine et de rouge Nil afin de détecter respectivement l'antigénicité de l'involucrine dans ces CE immatures et l'hydrophobicité des CE matures. L'incubation ex vivo du SC a conduit à une conversion des CE immatures en CE matures en termes de perte de l'antigénicité de l'involucrine et d'un accroissement d'hydrophobicité. L'application de solutions tampons de divers pH sur le SC, avant l'incubation, a révelé que la maturation des CE était effectuée dans une échelle de pH de 5 à 7, correspondant à l'échelle de pH intrinsèque au sein du SC. Les agents chélatants, l'EDTA et l'EGTA, les agents alkylant thiolés, le N-ethylmaléimide et l'iodoacétamide inhibaient cette maturation. De la cadaverine marquée, en tant que substrat de la transglutaminase (TGase) peut être incoporée dans les CE au cours de la maturation. Une protéine extractible du genre involucrine-like, détectée dans les échantillons avant l'incubation, disparaît durant la maturation des CE, suggérant que cette dernière est médiée par l'activité de la TGase du SC et que les CE immatures trouvées dans les couches de surface du SC ont le pouvoir de maturer par l'établissement de cross-links entre les précurseurs endogènes présents dans le SC. La réduction de l'environnement humide pendant l'incubation ex vivo a conduit à une suppression nette de la maturation des CE et l'application d'un humectant, la glycérine, sur le SC a reconduit à la suppression de la maturation, suggérant que la teneur en eau du SC peut affecter la réaction de TGase au sein de celui-ci. Par conséquent, différents facteurs, y compris une chute de la teneur en eau du SC, peuvent rendre compte de la maturation défectueuse des CE dans le SC du visage.
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Keywords: cornified envelope; involucrin; stratum corneum; transglutaminase

Document Type: Research Article

Affiliations: Shiseido Life Science Research Center, 2-2-1 Hayabuchi, Tsuzuki-ku, Yokohama 224-8558, Japan

Publication date: October 1, 2003

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