Histone genes of the razor clam Solen marginatus unveil new aspects of linker histone evolution in protostomes

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Abstract:

The association of DNA with histones results in a nucleoprotein complex called chromatin that consists of repetitive nucleosomal subunits. Nucleosomes are joined together in the chromatin fiber by short stretches of linker DNA that interact with a wide diversity of linker H1 histones involved in chromatin compaction and dynamics. Although the long-term evolution of the H1 family has been the subject of different studies during the last 5 years, the lack of molecular data on replication-independent (RI) H1 variants from protostomes has been hampering attempts to complete the evolutionary picture of this histone family in eukaryotes, especially as it pertains to the functional specialization they impart to the chromatin structure in members of this bilaterian lineage. In an attempt to fill this gap, the present work characterizes the histone gene complement from the razor clam Solen marginatus. Molecular evolutionary analyses reveal that the H1 gene from this organism represents one of the few protostome RI H1 genes known to date, a notion which is further supported by its location within the monophyletic group encompassing the RI H1 variants in the overall phylogeny of eukaryotic H1 proteins. Although the detailed characterization of the nucleotide substitution patterns in RI H1 variants agrees with the model of birth-and-death evolution under strong purifying selection, maximum-likelihood approaches unveil the presence of adaptive selection during at least part of the evolutionary differentiation between protostomes and deuterostomes. The presence of increased levels of specialization in RI H1 proteins from deuterostomes as well as the significant differences observed in electrostatic properties between protostome and deuterostome RI H1s represent novel and important preliminary results for future studies of the functional differentiation of this histone H1 lineage across bilaterians.

L’association de l’ADN avec les histones produit un complexe nucléoprotéique appelé chromatine, laquelle est composée de sous-unités nucléosomiques répétées. Les nucléosomes sont attachés les uns aux autres dans la fibre de chromatine grâce à de courtes séquences d’ADN de liaison qui interagissent avec une grande diversité d’histones H1 de liaison, lesquelles sont impliquées dans la compaction et la dynamique de la chromatine. Bien que l’évolution à long terme de la famille des histones H1 ait fait l’objet de diverses études au cours des cinq dernières années, l’absence de données moléculaires sur les variants H1 indépendants de la réplication (RI) chez les protostomes ont nui aux efforts visant à compléter le tableau évolutif de cette famille d’histones chez les eucaryotes. Cela est particulièrement vrai en ce qui a trait à la spécialisation fonctionnelle qu’elles confèrent à la structure de la chromatine chez les membres de ces bilatériens. Afin de combler ce vide, ce travail présente la caractérisation des gènes codant pour les histones chez le couteau gaine, Solen marginatus. Des analyses moléculaires évolutives ont révélé que le gène H1 chez cet organisme est un des rares cas de gènes H1 RI connus à ce jour chez les protostomes, une conclusion qui est appuyée par sa position au sein d’un groupe monophylétique réunissant les variants H1 RI parmi l’ensemble de la phylogénie des protéines H1 eucaryotes. Bien que la caractérisation détaillée des substitutions nucléotidiques au sein des variants H1 RI soit en accord avec une évolution de type naissance-mort sous l’effet d’une forte sélection purificatrice, les approches de vraisemblance maximale révèlent la présence de sélection adaptative durant au moins une partie de la différenciation évolutive entre les protostomes et les deutérostomes. La présence d’une plus grande spécialisation des protéines H1 RI chez les deutérostomes ainsi que les différences significatives observées entre les H1 RI des protostomes et des deutérostomes quant aux propriétés électrostatiques constituent des résultats préliminaires inédits et importants en vue de futures études sur la différenciation fonctionnelle au sein de ce groupe d’histones H1 chez les bilatériens.

Document Type: Research Article

Publication date: July 1, 2009

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