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Fish cardiorespiratory physiology in an era of climate change

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Abstract:

This review examines selected areas of cardiovascular physiology where there have been impressive gains of knowledge and indicates fertile areas for future research. Because arterial blood is usually fully saturated with oxygen, increasing cardiac output is the only means for transferring substantially more oxygen to tissues. Consequently, any behavioural or environmental change that alters oxygen uptake typically involves a change in cardiac output, which in fishes can amount to a threefold change. During exercise, not all fishes necessarily have the same ability as salmonids to increase cardiac output by increasing stroke volume; they rely more on increases in heart rate instead. The benefits associated with increasing cardiac output via stroke volume or heart rate are unclear. Regardless, all fishes examined so far show an exquisite cardiac sensitivity to filling pressure and the cellular basis for this heightened cardiac stretch sensitivity in fish is being unraveled. Even so, a fully integrated picture of cardiovascular functioning in fishes is hampered by a dearth of studies on venous circulatory control. Potent positive cardiac inotropy involves stimulation of sarcolemmal -adrenoceptors, which increases the peak trans-sarcolemmal current for calcium and the intracellular calcium transient available for binding to troponin C. However, adrenergic sensitivity is temperature-dependent in part through effects on membrane currents and receptor density. The membrane currents contributing to the pacemaker action potential are also being studied but remain a prime area for further study. Why maximum heart rate is limited to a low rate in most fishes compared with similar-sized mammals, even when Q10 effects are considered, remains a mystery. Fish hearts have up to three oxygen supply routes. The degree of coronary capillarization circulation is of primary importance to the compact myocardium, unlike the spongy myocardium, where venous oxygen partial pressure appears to be the critical factor in terms of oxygen delivery. Air-breathing fishes can boost the venous oxygen content and oxygen partial pressure by taking an air breath, thereby providing a third myocardial oxygen supply route that perhaps compensates for the potentially precarious supply to the spongy myocardium during hypoxia and exercise. In addition to venous hypoxemia, acidemia and hyperkalemia can accompany exhaustive exercise and acute warming, perhaps impairing the heart were it not for a cardiac protection mechanism afforded by -adrenergic stimulation. With warming, however, a mismatch between an animal’s demand for oxygen (a Q10 effect) and the capacity of the circulatory and ventilatory systems to delivery this oxygen develops beyond an optimum temperature. At temperature extremes in salmon, it is proposed that detrimental changes in venous blood composition, coupled with a breakdown of the cardiac protective mechanism, is a potential mechanism to explain the decline in maximum and cardiac arrhythmias that are observed. Furthermore, the fall off in scope for heart rate and cardiac output is used to explain the decrease in aerobic scope above the optimum temperature, which may then explain the field observation that adult sockeye salmon (Oncorhynchus nerka (Walbaum in Artedi, 1792)) have difficulty migrating to their spawning area at temperatures above their optimum. Such mechanistic linkages to lifetime fitness, whether they are cardiovascular or not, should assist with predictions in this era of global climate change.

Notre rétrospective examine certains domaines choisis de la physiologie cardiovasculaire qui ont connu un avancement impressionnant des connaissances et elle signale des avenues prometteuses pour la recherche future. Parce que le sang artériel est en général complètement saturé en oxygène, le seul moyen de transférer plus d’oxygène aux tissus est d’augmenter le débit cardiaque. En conséquence, tout changement comportemental ou environnemental qui modifie l’apport d’oxygène implique typiquement une variation du débit cardiaque, ce qui chez les poissons peut représenter un changement de l’ordre de trois fois. Durant l’exercice, tous les poissons ne possèdent pas nécessairement la capacité qu’ont les salmonidés d’accroître le débit cardiaque en augmentant le volume systolique; ils utilisent plutôt une accélération du rythme cardiaque. Les bénéfices associés à l’augmentation du débit cardiaque par le débit systolique ou par le rythme cardiaque ne sont pas clairs. Néanmoins, tous les poissons examinés à ce jour montrent une très grande sensibilité à la pression de remplissage; la base cellulaire de cette sensibilité accrue à l’étirement cardiaque chez les poissons est en train d’être élucidée. Malgré tout, l’obtention d’une image totalement intégrée de la fonction cardiovasculaire chez les poissons est retardée par le manque d’études sur le contrôle circulatoire veineux. La puissante inotropie positive du cœur implique la stimulation des récepteurs -adrénergiques du sarcolemme, qui augmente le courant de pointe du calcium à travers le sarcolemme et le calcium intracellulaire transitoire disponible pour la fixation à la troponine C. Cependant, la sensibilité adrénergique est fonction de la température en partie par les effets sur les courants membranaires et la densité des récepteurs. Les courants membranaires contribuant au potentiel d’action du centre d’automatisme cardiaque font aussi l’objet d’études, mais restent toujours des sujets de premier ordre pour des travaux futurs. C’est encore un mystère de savoir pourquoi le rythme cardiaque maximal de la plupart des poissons est confiné à des valeurs basses, par comparaison à celui des mammifères de taille semblable, même après correction pour les effets du Q10. Les cœurs de poissons bénéficient de jusqu’à trois voies d’approvisionnement en oxygène. Le degré de circulation dans la capillarisation coronaire est de première importance dans le myocarde compact; au contraire, dans le myocarde spongieux, la pression partielle d’oxygène veineux semble être le facteur critique en ce qui concerne l’apport d’oxygène. Les poissons à respiration aérienne peuvent faire augmenter le contenu en oxygène et la pression partielle d’oxygène veineux par une aspiration d’air, procurant ainsi une troisième voie d’approvisionnement du myocarde en oxygène, ce qui compense peut-être l’apport potentiellement fragile au myocarde spongieux durant l’hypoxie et l’exercice. En plus de l’hypoxémie veineuse, l’acidémie et l’hyperkaliémie peuvent accompagner un exercice épuisant et un réchauffement aigu, ce qui affaiblirait peut-être le cœur si ce n’était du mécanisme de protection cardiaque apporté par la stimulation -adrénergique. Dans le cas du réchauffement cependant, il se développe au-delà d’une température optimale un mésappariement entre la demande d’oxygène de l’animal (un effet du Q10) et la capacité des systèmes de circulation et de ventilation à fournir cet oxygène. Chez le saumon, aux températures extrêmes, nous croyons que les changements nuisibles dans la composition du sang veineux, combinés à une panne du processus de protection cardiaque, peuvent être un mécanisme pour expliquer le déclin du débit cardiaque maximal et les arythmies cardiaques que l’on observe. De plus, la chute de l’étendue des débit et rythme cardiaques sert à expliquer la diminution de la portée aérobie au-delà de la température optimale, ce qui peut expliquer à son tour les observations de terrain qui indiquent que les saumons rouges (Oncorhynchus nerka (Walbaum in Artedi, 1792)) adultes ont du mal à migrer vers leur site de fraie aux températures supérieures à l’optimum. Ces liens mécanistes à la fitness de la vie entière, qu’ils soient cardiovasculaires ou non, devraient aider à formuler des prédictions dans la période actuelle de changement climatique global.

Document Type: Research Article

Publication date: October 1, 2009

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