Lateral-line activity during undulatory body motions suggests a feedback link in closed-loop control of sea lamprey swimming

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Abstract:

The lateral-line system is common to most aquatic organisms. It plays an important role in behaviours involving detection of other animals and obstacles. In gnathostome fishes, these behaviours appear to be dependent on an efferent inhibitory system that filters out stimuli caused by the animal’s own movement. Sea lampreys (Petromyzon marinus L., 1758), the most basal extant vertebrate, possess a functional lateral-line system. Yet they completely lack the inhibitory efferent system. Thus, they may use the lateral line to sense their own swimming movements, helping to stabilize swimming. To test this hypothesis, we first investigated the kinematics of free-swimming lampreys. In an intact tethered preparation, we then generated undualatory body motions of comparable amplitude and frequency to swimming, while monitoring the evoked responses of the posterior lateral-line nerve. Last, we tested the effect of eliminating lateral-line inputs by cobalt treatment. In the tethered preparation, we recorded distinctive and consistent activity in the lateral-line nerve that was strongly dependent on characteristics of the motion. We found that distinct characteristics of the rhythmic movements are encoded in the temporal characteristics of the response. Swimming kinematics of cobalt-treated animals differed from controls, suggesting a complex, yet necessary role of the lateral-line system in closed-loop control of swimming.

Le système de la ligne latérale est présent chez la plupart des organismes aquatiques. Il joue un rôle important dans les comportements qui impliquent la détection d’autres animaux et d’obstacles. Chez les poissons gnathostomes, ces comportements semblent dépendre d’un système inhibiteur efférent qui élimine les stimuli causés par les mouvements de l’animal lui-même. Les lamproies marine (Petromyzon marinus L., 1758), les vertébrés actuels les plus primitifs, possèdent un système de ligne latérale fonctionnel. Elles n’ont cependant pas du tout de système inhibiteur efférent. Elles peuvent donc utiliser leur ligne latérale pour percevoir leurs propres mouvements de nage, ce qui leur aide à stabiliser leur nage. Afin de tester cette hypothèse, nous avons d’abord étudié la cinématique de lamproies en nage libre. Ensuite, dans une préparation intacte mais amarrée, nous avons généré des mouvements ondulatoires du corps d’amplitude et de fréquence semblables à celles de la nage, tout en enregistrant les réactions provoquées dans le nerf postérieur de la ligne latérale. Enfin, nous avons évalué les effets de l’élimination des apports de la ligne latérale par un traitement au cobalt. Dans la préparation amarrée, nous avons enregistré une activité distincte et régulière dans le nerf de la ligne latérale qui est fortement dépendante des caractéristiques du mouvement. Des caractéristiques distinctes des mouvements rythmiques se retrouvent encodées dans les caractéristiques temporelles de la réaction. La cinématique de la nage des animaux traités au cobalt est différente de celle des témoins, ce qui laisse croire à un rôle complexe, mais nécessaire, du système latéral dans le contrôle en boucle d’asservissement de la nage.

Document Type: Research Article

Publication date: August 1, 2009

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