Protochordate body plan and the evolutionary role of larvae: old controversies resolved?

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Abstract:

Motile larvae figure prominently in a number of past scenarios for chordate and vertebrate origins, notably in the writings of Garstang, Berrill, and Romer. All three focus on the motile larva of a primitively sessile tunicate ancestor as a vertebrate progenitor; Garstang went further in deriving chordates themselves by neoteny from a yet more ancient larva of the dipleurula type. Yet the molecular evidence currently available shows convincingly that the part of the tunicate larva that persists to the adult expresses only a subset of the genes required to specify a complete bilaterian body axis, and essentially the same appears to be true of dipleurula larvae. Specifically, both are essentially heads without trunks. Hence, both are highly derived and as such are probably poor models for any real ancestor. A more convincing case can be made for a sequence of ancestral forms that throughout their evolution were active, motile organisms expressing a full complement of axial patterning genes. This implies a basal, ancestral form resembling modern enteropneusts, although a pelagic organism at a hemichordate level of complexity is also possible. A reassessment is thus required of the role played by adult and larval tunicates, and of larvae more generally, in chordate evolution. Tunicates need to be interpreted with caution, since the extreme degree of modification in the adult may have been accompanied by reductions to the larva. Dipleurula larvae may retain some ancestral features (e.g., of apical, oral, and anal organization), but are otherwise probably too specialized to be central players in chordate evolution. Garstang nevertheless remains a key figure in the history of evolutionary thought for his innovative ideas on the relation between ontogeny and phylogeny, and the way in which major innovations in morphology and body plan arise.

Les larves mobiles jouent un rôle de premier plan dans plusieurs scénarios mis de l'avant dans le passé sur l'origine des chordés et des vertébrés, en particulier dans les travaux de Garstand, de Berrill et de Romer. Les trois auteurs s'intéressent à la larve mobile d'un ancêtre tunicier primitivement sessile comme un ancêtre des vertébrés. Garstang va encore plus loin en faisant dériver les chordés eux-mêmes par néoténie d'une larve encore plus ancienne de type dipleurula. Néanmoins, les données moléculaires actuellement disponibles montrent de façon convaincante que la partie de la larve de tunicier qui persiste jusqu'au stade adulte exprime seulement un sous-ensemble des gènes requis pour la spécification d'un axe corporel bilatéral complet et il semble en être de même pour la larve dipleurula. De façon spécifique, les deux sont essentiellement des têtes sans tronc. Ce sont donc des organismes fortement dérivés et, en tant que tels, ils sont donc probablement de mauvais modèles pour un quelconque ancêtre réel. On peut faire un argument plus convaincant en appui à une séquence de formes ancestrales qui, au cours de leur évolution, sont des organismes actifs et mobiles qui représentent l'expression de l'ensemble complet des gènes de structuration axiale. Cette approche implique une forme basale et ancestrale similaire aux entéropneustes modernes, bien qu'un organisme pélagique de niveau de complexité d'un hémichordé soit aussi envisageable. Il faut donc réévaluer les rôles joués par les adultes et les larves de tuniciers, et celui des larves en général, dans l'évolution des chordés. Il faut interpréter les tuniciers avec prudence, puisque le niveau extrême des réductions observées chez l'adulte peut s'être accompagné de réductions chez la larve. Les larves de type dipleurula peuvent avoir gardé certaines caractéristiques ancestrales (e.g., des organisations apicale, orale et anale), mais elles sont par ailleurs probablement trop spécialisées pour avoir joué un rôle central dans l'évolution des chordés. Garstand demeure néanmoins un auteur d'une importance capitale dans l'histoire de la théorie évolutive, à cause de ses idées innovatrices sur la relation entre l'ontogénie et la phylogénie et sur le mode d'apparition des innovations majeures dans la morphologie et le plan général du corps.[Traduit par la Rédaction]

Document Type: Research Article

Publication date: January 1, 2005

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