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Rejection patterns in botryllid ascidian immunity: the first tier of allorecognition

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Abstract:

Botryllid ascidians, a small but geographically widely distributed group of compound tunicates, are being used as a model system for the study of allorecognition. Botryllid ascidians possess a unique type of immunity. Pairs of colonies that meet through their extending ampullae either fuse to form a chimera or develop cytotoxic lesions at contact zones (rejection). This first tier of allorecognition is succeeded (in cases of fusion) by two additional tiers, not reviewed here (the colony resorption phenomenon and the phenomenon of somatic and germ cell parasitism). Fusion and rejection are controlled by a single highly polymorphic gene locus termed the fusibility/histocompatibility (Fu/HC) locus. One shared allele on the Fu/HC locus is enough for fusion. Rejecting colonies do not share any Fu/HC alleles. To date, 14 botryllid ascidians have been studied for their fusibility patterns; of these, the cosmopolitan species Botryllus schlosseri (Pallas, 1766) has emerged as the most studied taxon. This review summarizes studies revealing the various types of noncompatible responses that are expressed following the application of the "colony allorecognition assay" and the "cut surface assay". These include divergent alloresponses related to different populations of the same botryllid species, distinctive allorecognition sites, polymorphism and a repertoire of Fu/HC alleles, a state of low responsiveness as opposed to the expected immunological memory, the retreat growth phenomenon, and the irreversible nature of the rejection process. A detailed description of the accumulated knowledge on the effector cells (morula cells and macrophages), the humoral and cellular molecules (at the biochemical and molecular levels), and the prophenoloxidase system is given. Links between allogeneic responses and the evolutionary ecology of botryllid ascidians are revealed. Since tunicates occupy a key phylogenetic position in the origin of the vertebrates, the study of colony allorecognition in this group may shed light on self/nonself recognition elements in other multicellular organisms, including vertebrates.

Les ascidiens botryllidés, un groupe restreint de tuniciers coloniaux à répartition géographique étendue, servent actuellement de modèles pour l'étude de l'alloreconnaissance. Les ascidiens botryllidés possèdent un type unique d'immunité. Des couples de colonies dont les ampoules en extension se rencontrent ou bien se fusionnent pour former une chimère, ou alors développent des lésions cytotoxiques dans les zones de contact (rejet). Ce premier niveau d'alloreconnaissance est suivi (dans les cas de fusion) par deux autres niveaux, non considérés ici (les phénomènes de résorption de la colonie et du parasitisme des cellules somatiques/germinales). La fusion et le rejet sont sous le contrôle d'un seul locus génique très polymorphe désigné le locus de fusibilité/histocompatibilité (Fu/HC). La possession commune d'un seul allèle au locus Fu/HC suffit pour permettre la fusion. Les colonies qui se rejettent n'ont aucun allèle Fu/HC en commun. À ce jour, les patrons de fusibilité ont été étudiés chez 14 ascidiens botryllidés, dont l'espèce cosmopolite Botryllus schlosseri (Pallas, 1766) qui est le taxon le mieux connu à ce titre. Cette rétrospective résume les études qui ont mis en lumière les divers types de réactions d'incompatibilité qui surgissent lors d'administration du « test d'alloreconnaissance des colonies » et du « test de la surface coupée ». Les sujets considérés incluent les alloréactions différentes associées à diverses populations de la même espèce de botryllidés, les sites distincts d'allore con naissance, le polymorphisme des allèles Fu/HC et un répertoire de ces allèles, le phénomène de réaction faible alors qu'une mémoire immunologique est attendue, le phénomène de croissance en retrait et la nature irréversible du processus de rejet. Les connaissances accumulées sur les cellules effectrices (cellules de la morula et macrophages), sur les molécules humorales et cellulaires (aux niveaux biochimique et moléculaire) et sur le système prophénoloxydase font l'objet d'une description détaillée. Les liens entre les réactions allogéniques des ascidiens et l'écologie évolutive sont décrits. Puisque les tuniciers occupent une position capitale dans l'origine des vertébrés, l'étude de l'alloreconnaissance des colonies chez ces animaux peut apporter des éclairages nouveaux sur la reconnaissance de soi et d'autrui chez d'autres organismes multicellulaires, y compris chez les vertébrés.[Traduit par la Rédaction]

Document Type: Research Article

Publication date: 2005-01-01

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  • Published since 1929, this monthly journal reports on primary research contributed by respected international scientists in the broad field of zoology, including behaviour, biochemistry and physiology, developmental biology, ecology, genetics, morphology and ultrastructure, parasitology and pathology, and systematics and evolution. It also invites experts to submit review articles on topics of current interest.
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