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Role of the tegument and gut in nutrient uptake by parasitic platyhelminths

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Abstract:

The ease of procuring nutrient is probably the main selection pressure that drives and maintains the host–parasite relationship. The feeding activities of the ectoparasitic monogeneans exhibit similarities with the predatory turbellarians, with certain monopisthocotylean members feeding by means of a protrusible pharynx. These parasites degrade fish skin by secreting enzymes extracorporeally, but most of the digestion is carried out intracellularly in cells lining a well-differentiated gut. Some polyopisthocotylean monogeneans, however, living within the vascularized gill chamber, took advantage of the availability of a more highly nutritious, consistent, and renewable diet in the form of blood, and this represented a major step in the evolution of endoparasitism. Blood provides a rich source of carbohydrates for the production of energy and amino acids and fatty acids for the synthesis of parasite molecules and for egg production. The external surfaces of all parasitic flatworms depart from turbellarian character and are composed of a multifunctional syncytial tegument that is permeable to a variety of small organic solutes. Glucose and amino acid transporter molecules situated in the tegumental surface and basal membranes of trematodes and cestodes function in the uptake of these molecules and their distribution to the parasite tissues. Cestodes are bereft of any vestige of a gut, but their tegument has become elaborated into a highly efficient digestive–absorptive layer that competes with the vertebrate mucosa for nutrients. The patterns of energy metabolism in adult flatworm parasites are generally anaerobic and based on glycogen, with abbreviated metabolic pathways and the loss of biosynthetic capacities. In contrast to the tegument, the role of the gut is to digest host macromolecules and subsequently absorb the soluble products. However, the switch to blood as the major source of nutrient necessitated development of a means of overcoming the problems of blood clotting, attack by immune effector mechanisms, and the intracellular accumulations of haematin pigment. Digenean trematode, in contrast to monogeneans, digest blood extracellularly and their secretions include molecules capable of lysing erythrocytes and preventing blood clotting. Digestion of the ingested proteins is generally rapid, involving a range of cathepsin-like cysteine and aspartic proteases, which reduce the blood meal to absorbable peptides that are most likely further catabolized to amino acids by intracellular aminopeptidases. The parasites dispose of accumulated haematin by simply emptying the contents of their blind-ended gut.

La facilité d'obtenir de la nourriture est probablement le principal facteur de pression sélective qui anime et maintient la relation hôte–parasite. La fonction alimentaire des monogènes ectoparasites offre des similitudes avec celle des turbellariés prédateurs et certains membres des monopisthocotyles se nourrissent par éversion du pharynx. Ces parasites détruisent la peau des poissons en sécrétant des enzymes vers l'extérieur, mais l'essentiel de la digestion a lieu en milieu intracellulaire dans les cellules qui tapissent le tube digestif bien différencié. Cependant, certains monogènes polyopisthocotyles, qui vivent dans une chambre branchiale bien vascularisée, ont tiré avantage de la disponibilité du sang qui leur fournit un régime alimentaire beaucoup plus nutritif, homogène et renouvelable; cela représente une étape importante dans l'évolution de l'endoparasitisme. Le sang fournit une source importante d'hydrates de carbone pour la production d'énergie et de protéines et d'acides gras pour la synthèse des molécules du parasite et la production de ses oeufs. La nature des surfaces externes de tous les vers plats parasites diffère de celle des turbellariés et elle consiste en un tégument syncytial à fonctions multiples, perméable à une gamme de petits solutés organiques. Chez les trématodes et les cestodes, des molécules de transport du glucose et d'acides aminés situées à la surface du tégument et dans les membranes de base servent à l'absorption de ces molécules et à leur répartition dans les tissus du parasite. Les cestodes n'ont plus aucun vestige de tube digestif, mais leur tégument s'est développé en une couche de digestion et d'absorption extrêmement efficace qui fait compétition à la muqueuse des vertébrés pour l'obtention des nutriments. Les patterns du métabolisme énergétique chez les vers plats adultes parasites sont généralement anaérobies et basés sur le glycogène avec des voies métaboliques raccourcies et la perte des capacités de biosynthèse. Contrairement au tégument, le rôle du tube digestif est de digérer les macromolécules de l'hôte et ensuite d'absorber les produits solubles. Cependant, l'adoption du sang comme source principale de nutriments a nécessité la mise au point de moyens pour résoudre les problèmes liés à la coagulation du sang, l'attaque par les mécanismes immunitaires effecteurs et l'accumulation intracellulaire de pigment d'hématine. Les trématodes digènes, contrairement aux monogènes, font une digestion extracellulaire du sang et leurs sécrétions incluent des molécules capables d'effectuer la lyse des érythrocytes et de prévenir la coagulation du sang. La digestion des protéines ingérées est généralement rapide et elle implique une gamme de protéases à cystéine et de protéases aspartiques de type cathepsine qui réduisent le repas sanguin en peptides absorbables qui sont très probablement ensuite catabolisées en acides aminés par les aminopeptidases intracellulaires. Les parasites se débarrassent de l'hématine acculée en vidant simplement le contenu de leur tube digestif en cul-de-sac.[Traduit par la Rédaction]

Document Type: Research Article

Publication date: 2004-02-01

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