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Ribeiroia ondatrae (Trematoda: Digenea) infection induces severe limb malformations in western toads (Bufo boreas)

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Abstract:

Widespread reports of malformed amphibians in North America have prompted investigations into the cause(s) and implications of the phenomenon. Recently, a trematode parasite (Ribeiroia ondatrae) was identified as the probable cause of hind-limb malformations in Pacific treefrogs (Hyla regilla) from California. We exposed a second anuran species, the western toad (Bufo boreas), to specific levels of R. ondatrae infection. In a dose-dependent manner, R. ondatrae infection induced high frequencies (40–85%) of severe limb malformations in surviving toads. Survivorship declined significantly with increasing parasite exposure, falling to 42% in the heaviest treatment. Larvae in control treatments exhibited normal development and low mortality levels. In contrast to previous experiments with R. ondatrae infection in treefrogs, cutaneous fusion was the predominant malformation among infected toads in all treatments. Infection also caused polymely (extra limbs; fore and hind), ectromely (missing limbs), polydactyly (extra digits), and a variety of additional limb malformations. Taken together, these results demonstrate that (i) the teratogenic effects of R. ondatrae are not limited to treefrogs, (ii) the spectrum of R. ondatrae-induced malformations is not confined to the hind limbs, and (iii) the frequency and composition of malformations resulting from infection may vary among amphibian species. Finally, we review historical reports of limb abnormalities in the genus Bufo and discuss established and proposed causative agents, with emphasis on trematode infection and predation.

Les malformations chez les amphibiens sont de plus en plus signalées en Amérique du Nord; nous avons cherché à déterminer les causes et les conséquences de ce phénomène. Récemment, le trématode parasite (Ribeiroia ondatrae) a été reconnu comme la cause probable des malformations des membres postérieurs chez la Rainette du Pacifique (Hyla regilla) en Californie. Nous avons soumis une seconde espèce d'anoure, le Crapaud de l'ouest (Bufo boreas), à des infections de gravités diverses de R. ondatrae. Les infections de R. ondatrae entraînent des fréquences élevées (40–85 %) de malformations sérieuses des membres en fonction de la dose administrée chez les crapauds survivants. La survie diminue significativement à mesure qu'augmente l'exposition aux parasites, jusqu'à 42 % à la suite des traitements les plus sévères. Chez les larves des groupes témoins, le développement est normal et la mortalité est faible. Contrairement aux résultats d'expériences antérieures sur les rainettes, ici c'est la fusion cutanée qui constitue la principale malformation chez les crapauds infectés, à la suite de tous les traitements. Les infections sont aussi à l'origine de polymélies (membres surnuméraires, antérieurs et postérieurs), d'ectromélies (membres manquants), de polydactilies (doigts surnuméraires) et d'autres malformations des membres. Considérés dans leur ensemble, ces résultats démontrent que (i) les effets tératogènes de R. ondatrae ne sont pas restreints aux rainettes, (ii) l'éventail des malformations attribuables à R. ondatrae n'affecte pas que les membres postérieurs et (iii) la fréquence et la nature des malformations dues aux infections peuvent varier chez les différentes espèces d'amphibiens. Nous avons passé en revue tous les rapports historiques sur les malformations des membres chez Bufo et nous examinons ici les agents putatifs reconnus et supposés, en insistant sur les infections causées par les trématodes et sur la prédation.[Traduit par la Rédaction]

Document Type: Research Article

Publication date: 2001-03-01

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